Physiology, metabolomic profiles, and yield of native genotypes of maize (Zea Mays L.) and their Milpa systems (maize+bean+squash) from San Luis Potosí, México, under related effects of climate change

Abstract

ABSTRACT. Maize (Zea mays L.) is the most important crop in Mexico and is grown in a wide range of habitats, from sea level to more than 3000 m a.s.l., and from tropical, humid surroundings to semi-desert conditions. Maize is also intercropped with other crops, principally bean (Phaseolus spp. or Vigna unguiculata (L) Walp), and squash (Cucurbita spp.), and this crop production system, called the milpa, is practiced on a large scale by Mexican smallholders. However, warmer temperatures and predicted as a result of climate change will have an impact on maize and milpa system. In this context, the aim of this study was to determine the physiology, metabolomic profiles, grain yield, and photosynthetic capacity response of creole (native) genotypes of maize from three agroclimatic regions of San Luis Potosí (SLP), Mexico, and their intercropping system (milpa) under the related effect of climate change. For that, five specific objectives were considered: 1) to evaluate the germination and initial growth of creole genotypes of maize coming from different agroclimatic regions at different temperatures and levels of stress under laboratory conditions; 2) to provide a reference for research on the antistress mechanism of maize with a special focus on Mexican native maize, loading for strategies and future perspectives for the protection of native maize for its importance to Mexican smallholders "campesinos" and the negative impact of the related effect of climate change on the crop; 3) to determine the metabolomic profiles of native maize seedlings from warm-dry, temperate, and hot and humid climates of the state of SLP grown in controlled environments related to some effects of climate change (temperature increase and water deficit stress) by gas chromatography/mass spectrometry (GC/MS) techniques; 4) to evaluate the emergence, initial growth and photosynthetic parameters of native maize genotypes from different climates or agro-ecological zones under induced passive heat; 5) to determine the effect of an increase in temperature on physiology, photosynthetic capacity, and grain yield responses of three milpa systems from different climates from SLP. Considering our hypothesis was: when native genotypes of maize and his intercropping system (milpa) suited to specific local conditions are subjected to relevant effects of climate change, their metabolomics profiles, germination, emergence, initial growth and development, grain yield, and photosynthetic parameters respond differently depending on their origin. Native genotypes of maize (and their intercropped bean and squash) from the three agroclimatic regions of the state of SLP, called Altiplano (warm-dry), Media (template) and Huasteca (hot and humid), were used. In the laboratory conditions, the germination and initial growth, and the metabolomic profile of maize genotype seedlings (corresponding to stage V2 (visible the neck of the second leaf)) were evaluated at different temperatures and water potentials. With the use of OTC in the field, the emergence of young maize plants (corresponding to the growth stage between V9 and V12) and their growth parameters and photosynthetic capacity were evaluated. OTC was developed to evaluate the complete cycle of milpas (maize+bean+squash) genotypes from the three agro-ecological regions. It is important to note that a literature review of the metabolomic profiles of maize plants under abiotic stress has been proposed with a special focus on Mexican native maize. The germination and initial growth of creole genotypes of maize coming from different agroclimatic regions were drastically affected by the increase of temperature and water deficit. Untargeted metabolic profiling using gas chromatography/mass spectrometry in combination with multivariate data analysis provided molecular differentiation of the native genotypes of maize from warm-dry (Altiplano), template (Media), and hot and humid (Huasteca) environments. The emergence of the seedlings and the photochemical quenching of the maize young plants genotypes were affected negatively by the increase in air temperature. Plant growth benefited from the increase in temperature and accelerated. The growth and development of maize, bean, and squash in the milpa systems increased under the effect of induced heating. In addition, the milpas of the Huasteca (warmer region) were the least affected by induced passive heat. Instead, the warming reduced the grain yield parameters of the crops; the squash was the most affected, while the bean was the least. Induced warming altered chlorophyll fluorescence and gas exchange parameters differently for each crop. However, in the early stage (45 days after the emergence), the maximum efficiency of photosystem II (Fv/Fm) and the non-photochemical quenching (qN) of bean and maize were reduced, while in the reproductive stage (75 days after the emergence), they were Fv/Fm, qN, and photochemical quenching (qP) for maize; the stomatal conductance and transpiration rate of the squash plants improved under the effect of warming. The results allow us to establish the following: The maize genotypes of the region with the highest mean annual temperature and precipitation (Huasteca) were the most affected in germination and initial growth [laboratory conditions and early stages (field conditions of young plants)]. This is associated with adaptations to local conditions of their genetic material with fewer stress conditions compared to the Altiplano and Media materials, regions of unfavorable conditions associated with abiotic stresses due to the combination of temperatures with wide variations and lower precipitation. The metabolomic profiles of the maize genotypes grown under related effects of climate change obtained through this research represent useful reference information to evaluate possible ways to counteract abiotic stresses (water deficit and heat stress) in native maize genotypes. In addition, important metabolites were identified in the different native genotypes of maize under heat, water deficit stress, and the combination of these factors. However, the review of the state of the art indicates that the metabolic profile of native Mexican maize has not been well studied and may be the key to understanding how to deal with the negative effect of climate change on this crop. The results of the experiment of the milpa system in full growth and development cycle indicate that the warming considerably delayed the parameters of grain yield of the crops. Despite this, the milpa from the Huasteca was the least affected by the induced warming, the fruit yield of the squash was the most affected, and the bean grain the least. The induced warming affected the chlorophyll fluorescence and gas exchange differently for each crop. However, in the early stage (45 days after emergence), Fv/Fm and qN were reduced for bean and maize, while in the reproductive stage (75 days after emergence), they were Fv/Fm, qP, and qN for maize; stomatal conductance and squash transpiration rate improved under the effect of induced warming. We concluded that maize genotypes can be affected differently by the increase in temperature due to climate change and that their tolerance represents an opportunity for improvement of production systems. Likewise, the increase in temperature has adverse effects on the physiology of the crops that make up the milpa system; it accelerates growth but reduces grain yield, although each crop (maize, bean and squash) has differentiated responses. The graphical abstract resume the methodology and results of this research.

RESUMEN. El maíz (Zea mays L.) es el cultivo más importante de México, se cultiva en climas diversos y se intercala con otros cultivos, principalmente frijol (Phaseolus spp. o Vigna unguiculata (L) Walp) y calabaza (Cucurbita spp.). Sin embargo, es muy probable que el aumento de las temperaturas y el déficit de agua, previstas como resultado del cambio climático, tengan un fuerte impacto en el maíz y en su sistema milpa. El objetivo general de esta investigación fue determinar los parámetros fisiológicos, metabolómicos, fotosintéticos y de rendimiento de genotipos criollos (nativos) de maíz procedentes de tres regiones agroclimáticas de San Luis Potosí (SLP), México, y su sistema de intercalación (milpa) bajo los efectos relacionados con cambio climático. Para ello, se consideraron cinco objetivos específicos: 1) evaluar la germinación y el crecimiento inicial de genotipos criollos de maíz procedentes de diferentes regiones agroclimáticas a diferentes temperaturas y niveles de estrés hídrico en condiciones de laboratorio; 2) proporcionar una referencia para la investigación sobre el mecanismo antiestrés del maíz con un enfoque especial en el maíz nativo mexicano, generando estrategias y futuras perspectivas para la protección del maíz nativo por su importancia para los campesinos mexicanos y el impacto negativo del cambio climático en el cultivo; 3) determinar los perfiles metabolómicos de plántulas de maíz nativas de climas cálido-seco, templado y cálido y húmedo del estado de SLP cultivadas en ambientes controlados relacionados con efectos del cambio climático (aumento de temperatura y déficit de humedad) por técnicas de cromatografía de gases/espectrometría de masas (CG/EM); 4) evaluar la emergencia, crecimiento y parámetros fotosintéticos de plantas jóvenes de genotipos de maíz nativos procedentes de diferentes climas bajo efecto del calentamiento pasivo inducido; 5) determinar el efecto de un aumento de la temperatura en los parámetros fisiológicos, fotosintéticos y de rendimiento de tres sistemas de milpa procedentes de diferentes climas del estado de SLP. Nuestra hipótesis fue que los genotipos nativos de maíz y su sistema de intercalación (milpa), adaptados a condiciones locales específicas, responderán en dependencia de las características climáticas de sus orígenes a efectos relacionados con el cambio climático, lo que se evidenciará en sus perfiles metabolómicos, germinación, emergencia, crecimiento inicial, rendimiento de grano y parámetros fotosintéticos. Se evaluaron genotipos de maíz (y sus cultivos intercalados, frijol y calabaza) procedentes de tres regiones agroecológicas del estado de SLP llamadas Altiplano (cálido-seco), Media (templado) y Huasteca (cálido y húmedo). 17 En laboratorio se evaluó la germinación y crecimiento inicial y el perfil metabolómico de genotipos de maíz (correspondiente a la etapa V2 (visible el cuello de la segunda hoja)) en diferentes temperaturas y potenciales de agua. Con el uso de OTC, en campo, se evaluaron la emergencia de plantas jóvenes de maíz (correspondiente a la etapa de crecimiento entre V9 y V12) y sus parámetros de crecimiento y fotosintéticos. Se desarrollaron OTC para evaluar el ciclo completo de milpas constituidas por genotipos de maíz, frijol y calabaza procedentes de las tres regiones agroecológicas señaladas. Además, se elaboró una revisión del estado del conocimiento de los perfiles metabolómicos de las plántulas de maíz bajo estreses abióticos (altas temperaturas, déficit de agua y la combinación de ambos) con especial atención al maíz nativo mexicano. La germinación y el crecimiento inicial de genotipos criollos (nativos) de maíz provenientes de diferentes regiones agroclimáticas fueron drásticamente afectados por el aumento de la temperatura y por el déficit hídrico, siendo los cultivares de Huasteca los más afectados y los de Media y Altiplano los menos afectados. El perfil metabólico no modificado, mediante cromatografía de gases/espectrometría de masas, en combinación con el análisis de datos multivariables, proporcionaron una diferenciación molecular de los genotipos nativos de maíz de ambientes cálido-seco (Altiplano), templado (Media) y cálido-húmedo (Huasteca). La emergencia de las plantas jóvenes de los genotipos de maíz fue afectada negativamente por el aumento de la temperatura y también alteró la disipación fotoquímica. El crecimiento de las plantas jóvenes de genotipos de maíz se benefició del aumento de la temperatura y se aceleró. El crecimiento y el desarrollo del maíz, el frijol y la calabaza en los sistemas milpa aumentó bajo el efecto del calentamiento inducido. Además, las milpas de la Huasteca (región más cálida) fueron las menos afectadas por el calor pasivo inducido. En cambio, el calentamiento redujo los parámetros de rendimiento de granos de los cultivos, con mayor medida en la calabaza y en menor medida el frijol. El calentamiento inducido alteró los parámetros de fluorescencia de la clorofila y de intercambio de gases de manera diferente para cada cultivo. Sin embargo, en la etapa temprana (45 días después de la emergencia), se redujeron la eficiencia máxima del fotosistema II (Fv/Fm) y la disipación no fotoquímica (qN) del frijol y maíz, mientras que en la etapa reproductiva (75 días después de la emergencia), fueron Fv/Fm, qN, y la disipación fotoquímica (qP) para el maíz; la conductancia estomática y la tasa de transpiración de las plantas de calabaza mejoraron bajo el efecto del calentamiento. Los resultados permiten establecer lo siguiente. Los genotipos de maíz de la región con mayor temperatura media anual y precipitación (Huasteca) fueron los más afectados en la germinación y crecimiento inicial [condiciones de laboratorio y etapa temprana (condiciones de campo de plantas jóvenes)] y esto se asocia a las adaptaciones a las condiciones locales de su material genético con menos condiciones de estrés en comparación con los materiales del Altiplano y Media, regiones de condiciones desfavorables asociadas a tensiones abióticas debidas a la combinación de temperaturas con variaciones amplias y precipitaciones inferiores. Los perfiles de metabolitos de los genotipos bajo los efectos relacionados con cambio climático obtenidos con esta investigación representan información de referencia útil para evaluar las posibles formas de contrarrestar los estreses abióticos (déficit de humedad y calor) en genotipos nativos de maíz. Además, se identificaron importantes metabolitos en los diferentes genotipos nativos de maíz bajo calor, estrés hídrico y la combinación de estos factores. No obstante, la revisión del estado del arte indica que el perfil metabolómico del maíz nativo mexicano no ha sido bien estudiado y puede ser la clave para entender cómo enfrentar el efecto negativo del cambio climático en este cultivo. Los resultados del experimento del sistema milpa en ciclo completo de crecimiento y desarrollo señalan que el calentamiento retrasó considerablemente los parámetros de rendimiento de granos de los cultivos. Pese a ello, la milpa procedente de la Huasteca fue la menos afectada por el calentamiento inducido, el rendimiento de frutos de la calabaza fue el más afectado y el de grano del frijol el menos afectado. El calentamiento inducido afectó la fluorescencia de la clorofila y el intercambio de gases de manera diferente para cada cultivo. Sin embargo, en la etapa temprana (45 días después de la emergencia), se redujeron Fv/Fm y qN para frijol y maíz, mientras que en la etapa reproductiva (75 días después de la emergencia), fueron Fv/Fm, qP, y qN para el maíz; la conductancia estomática y la tasa de transpiración de calabaza mejoraron bajo el efecto del calentamiento inducido. Se concluye que los genotipos de maíz pueden ser afectados de manera diferencial por el aumento de temperatura debido al cambio climático y que su tolerancia representa oportunidades de mejoramiento de los sistemas de producción. Asimismo, el aumento de temperatura tiene efectos adversos en la fisiología de los cultivos que componen el sistema milpa, acelera el crecimiento, pero reduce el rendimiento de granos, aunque cada cultivo (maíz, frijol o calabaza) tienen respuestas diferenciadas. El “graphical abstract” resume la metodología y los resultados de esta investigación.